GMSB文章八：微生物中介分析

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介紹

中介分析（Mediation Analysis）是一種統計方法，用于研究一個自變量（通常是獨立變量或預測變量）如何通過一個或多個中介變量（也稱為中介因素或中介機制）影響因變量（通常是響應變量或結果變量）。中介分析的目的是揭示變量之間的內在關系，特別是自變量對因變量的間接效應，以及這種效應是如何通過中介變量傳遞的。

評估識別出的與結局變量顯著相關的標記物如炎癥細胞因子cytokines、腸道微生物gut microbiota和短鏈脂肪酸SCFA是否能夠在伴侶數目number of partners和HIV-1血清轉化HIV-1 seroconversion之間起到中介作用。

自然效應模型（Natural Effect Model）是一種統計方法，用于估計在自然情況下（即在沒有干預或隨機分配的情況下）變量之間的因果關系。在流行病學和臨床研究中，這種模型特別有用，因為它可以幫助研究者了解不同因素對健康結果的自然影響。以下是中介分析的變量解析：

  • exposure variables (自變量X): consisting of sexual exposure groups

  • mediators (中介變量M): biomarkers (cytokines, gut microbiota, SCFA)

  • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status

加載R包

library(readr)
library(openxlsx)
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library(microbiome)
library(mia)
library(compositions)
library(medflex)
library(ggsci)
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導入數據

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df_v1 <- read_csv("./data/GMSB-data/df_v1.csv", show_col_types = FALSE)bias_corr_species <- read_csv("./data/GMSB-data/results/outputs/bias_corr_species.csv")sig_species_raw1 <- read.xlsx("./data/GMSB-data/results/outputs/res_ancombc2.xlsx", sheet = 1) 
sig_species_raw2 <- read.xlsx("./data/GMSB-data/results/outputs/res_ancombc2.xlsx", sheet = 2) # 趨勢分析結果
ne_trend_test <- readRDS("./data/GMSB-data/rds/ne_trend_test.rds")

數據預處理

  • 提取差異物種豐度表

  • 合并分組變量和差異物種豐度表

df_v1 <- df_v1 %>%dplyr::filter(group1 != "missing",druguse != "missing")# Microbiome data
bias_corr_species <- bias_corr_species %>%dplyr::rowwise() %>%dplyr::filter(grepl("Species:", species)|grepl("Genus:", species)) %>%dplyr::mutate(species = ifelse(grepl("Genus:", species), paste(strsplit(species, ":")[[1]][2], "spp."),strsplit(species, ":")[[1]][2])) %>%dplyr::ungroup() # Significant taxa by group
sig_species1 <- sig_species_raw1 %>%dplyr::filter(p_val < 0.05) %>%.$taxon# Significant taxa by status
sig_species2 <- sig_species_raw2 %>%dplyr::filter(p_statussc < 0.05) %>%.$taxonsig_species <- sort(base::intersect(sig_species1, sig_species2))# Subset significant taxa
df_da_species <- bias_corr_species %>%dplyr::filter(species %in% sig_species)
df_da_species <- t(df_da_species)
colnames(df_da_species) <- df_da_species[1, ]
df_da_species <- data.frame(df_da_species[-1, , drop = FALSE], check.names = FALSE) %>%rownames_to_column("sampleid") %>%dplyr::mutate(across(-1, as.numeric))# Exposure, outcome, confounders, and potential mediators
# cytokines overlap: sCD14 and sCD163
# SCFA overlap: none
df_causal <- df_v1 %>%dplyr::select(sampleid, recept_anal, group1, status, druguse, cd14, cd163) %>%dplyr::left_join(df_da_species, by = "sampleid")
df_causal$status <- factor(df_causal$status)
df_causal$group1 <- factor(df_causal$group1)
df_causal$druguse <- factor(df_causal$druguse)
df_causal <- data.frame(df_causal)head(df_causal)
sampleidrecept_analgroup1statusdrugusecd14cd163Dehalobacterium.spp.Bacteroides.spp.
1F-15g3ncyes1681.160665.6528NA0.1151280
2F-26g4ncyes1178.440336.1164-0.1870557-1.0903494
3F-33g3ncyes1717.935495.9060NA-0.3093994
4F-47g4ncyes1271.675536.5375NA-3.3221487
5F-54g3ncyes929.645472.6636-1.1128170-1.2803083
6F-64g3ncno1103.670382.0072NA1.8015313

函數

  • constrain_est：提取約束線性模型的beta值

  • l_infty：計算l_infty norm值

  • trend_test：趨勢檢驗

# Estimate coefficients under constraints
constrain_est <- function(beta_hat, vcov_hat, contrast, solver = "ECOS") {beta_opt <- CVXR::Variable(rows = length(beta_hat), cols = 1, name = "beta")obj <- CVXR::Minimize(CVXR::matrix_frac(beta_opt - beta_hat, vcov_hat))cons <- suppressMessages(contrast %*% beta_opt >= 0)problem <- CVXR::Problem(objective = obj, constraints = list(cons))suppressMessages(result <- try(CVXR::solve(problem, solver = solver), silent = TRUE))if (inherits(result, "try-error")) {beta_opt <- rep(0, length(beta_hat))} else {beta_opt <- as.numeric(result$getValue(beta_opt))}return(beta_opt)
}# Compute the l_infty norm for a pattern
l_infty <- function(beta_opt, node) {l <- max(abs(beta_opt[node]),abs(beta_opt[node] - beta_opt[length(beta_opt)]),na.rm = TRUE)return(l)
}# Trend test
trend_test <- function(beta_hat, vcov_hat, contrast, solver = "ECOS",node, B = 1000) {beta_opt <- constrain_est(beta_hat = beta_hat,vcov_hat = vcov_hat,contrast = contrast,solver = solver)l_opt <- l_infty(beta = beta_opt, node = node)beta_null <- MASS::mvrnorm(n = B, mu = rep(0, length(beta_hat)), Sigma = vcov_hat)l_null <- apply(beta_null, 1, function(x) {beta_trend <- constrain_est(beta_hat = x, vcov_hat = vcov_hat, contrast = contrast,solver = solver)l_trend <- l_infty(beta = beta_trend, node = node)})p_trend <- 1/B * sum(l_null > l_opt)res <- list(estimate = beta_opt,test_statistic = l_opt,p_value = p_trend)return(res)
}contrast_mat <- matrix(c(1, 0, 0, -1, 1, 0,0, -1, 1),nrow = 3, byrow = TRUE)

Cytokine mediators

炎癥細胞因子作為中介變量

All cytokines

  • 多重插補medflex::neImpute()：

    • 使用medflex::neImpute()函數進行多重插補。
    • status是響應變量，而group1, cd14, cd163, druguse是預測變量。
    • family = binomial(“logit”)指定了使用邏輯斯蒂回歸模型，適用于二分類結果的變量。
    • nMed = 2表示生成兩個不同的插補數據集。
    • group1生成了group10和group11兩個插補數據集。
    • 這個步驟是為了處理數據中的缺失值，通過生成多個完整的數據集來模擬缺失數據的可能值。

  • 構建自然效應模型Natural effects model：

    • 使用medflex::neModel()函數來擬合自然效應模型。
    • 公式status ~ group10 + group11 + druguse定義了模型，其中status是響應變量，group10, group11, druguse是預測變量。group10和group11來自medflex::neImpute()函數的多重插補。
    • family = binomial(“logit”)再次指定了模型的分布族和鏈接函數。expData = df_exp指定了使用經過多重插補的數據集來進行模型擬合。
    • se = "robust"表示使用穩健的標準誤差估計，這有助于在模型估計中減少異方差性的影響。

  • 中介分析使用Natural effects model：

    • exposure variables (自變量X): consisting of sexual exposure groups
    • mediators (中介變量M): cytokines
    • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status
    • adjusted variable (混淆變量): druguse
    • NDE: natural direct effect（自變量X不經過中介變量M直接對因變量Y的效應大小）
    • NIE: natural indirect effect（自變量X僅通過中介變量M間接對因變量Y的效應大小）
df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, cd14, cd163, druguse) %>%drop_na()df_exp <- medflex::neImpute(status ~ group1 + cd14 + cd163 + druguse,family = binomial("logit"), nMed = 2, data = df)ne_mod <- medflex::neModel(status ~ group10 + group11 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")summ <- summary(ne_mod)
df_summ <- data.frame(summ$coefficients)# Trend test
# set.seed(123)
# trend_nde <- trend_test(
#   beta_hat = summ$coefficients[2:4, "Estimate"],
#   vcov_hat = ne_mod$vcov[2:4, 2:4],
#   contrast = contrast_mat,
#   node = 3, B = 1000)
# 
# set.seed(123)
# trend_nie <- trend_test(
#   beta_hat = summ$coefficients[5:7, "Estimate"],
#   vcov_hat = ne_mod$vcov[5:7, 5:7],
#   contrast = contrast_mat,
#   node = 3, B = 1000)
# 
# ne_trend_test <- base::append(
#   ne_trend_test,
#   list(cyto_nde = trend_nde, cyto_nie = trend_nie))# Outputs
types <- c("nde", "nie")
groups <- c("g2", "g3", "g4")
res <- data.frame(type = rep(types, each = length(groups)),group = rep(groups, length(types)), estimate = NA, se = NA, p = NA,trend_p = NA)res$estimate <- round(df_summ$Estimate[2:7], 2)
res$se <- round(df_summ$Std..Error[2:7], 2)
res$p <- round(df_summ$Pr...z..[2:7], 3)
res$trend_p[3] <- round(ne_trend_test$cyto_nde$p_value, 3)
res$trend_p[6] <- round(ne_trend_test$cyto_nie$p_value, 3)head(res)
typegroupestimateseptrend_p
1ndeg21.920.640.003NA
2ndeg32.560.610.000NA
3ndeg43.550.700.0000.000
4nieg20.110.100.284NA
5nieg30.120.090.168NA
6nieg40.330.140.0230.007

結果：炎癥細胞因子cytokines在不同分組的直接和間接效應的結果

  • nde直接效應：具體來說，對于沒有druguse的受試者，增加從第1組到另一組的暴露【同時保持sCD14和sCD163在同一水平】顯著增加了血清轉化的幾率。第2、3、4組的優勢比為exp(1.92) = 6.82; Exp (2.56) = 12.94, Exp (3.55) = 34.81；

  • nie間接效應，對于未druguse的受試者，將sCD14和sCD163的水平從第1組觀察到的水平轉移到第4組可能看到的水平，同時在任何給定組保持暴露不變，增加血清轉化的幾率，比值比為exp(0.33) = 1.39。炎癥因子水平從g1組水平轉變成g4組，則對應HIV-1血清風險增加。

Individual cytokines

單個細胞因子的中介分析

features <- c("cd14", "cd163")
groups <- c("g2", "g3", "g4")
res_nde <- data.frame(type = "nde",feature = rep(features, each = length(groups)), group = rep(groups, length(features)), estimate = NA, se = NA, p = NA)
res_nie <- data.frame(type = "nie",feature = rep(features, each = length(groups)), group = rep(groups, length(features)), estimate = NA, se = NA, p = NA)for (i in seq_along(features)) {df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, druguse, all_of(features[i])) %>%drop_na()t_formula <- as.formula(paste0("status ~ group1 + ", features[i], " + druguse"))df_exp <- neImpute(t_formula, family = binomial("logit"), data = df)ne_mod <- neModel(status ~ group10 + group11 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")summ <- summary(ne_mod)idx <- seq_along(groups) + (i - 1) * length(groups)res_nde[idx, "estimate"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Estimate"], 2)res_nde[idx, "se"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Std. Error"], 2)res_nde[idx, "p"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Pr(>|z|)"], 3)res_nie[idx, "estimate"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Estimate"], 2)res_nie[idx, "se"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Std. Error"], 2)res_nie[idx, "p"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Pr(>|z|)"], 3)
}res <- rbind(res_nde, res_nie)head(res)
typefeaturegroupestimatesep
1ndecd14g21.990.640.002
2ndecd14g32.590.610.000
3ndecd14g43.660.690.000
4ndecd163g22.010.650.002
5ndecd163g32.690.620.000
6ndecd163g43.760.710.000

Microbial species

炎癥細胞因子作為中介變量

All species

  • 中介分析使用Natural effects model：

    • exposure variables (自變量X): consisting of sexual exposure groups
  • mediators (中介變量M): gut microbiota
    • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status
  • adjusted variable (混淆變量): druguse
# Natural effects model
all_species <- colnames(df_causal)[8:16]
df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, druguse, all_of(all_species))
df[is.na(df)] <- 0t_formula <- as.formula(paste0("status ~ group1 + ", paste0(all_species, collapse = " + "), " + druguse"))
df_exp <- neImpute(t_formula,family = binomial("logit"), nMed = length(all_species), data = df)ne_mod <- neModel(status ~ group10 + group11 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")summ <- summary(ne_mod)
df_summ <- data.frame(summ$coefficients)# Trend test
# set.seed(123)
# trend_nde <- trend_test(beta_hat = summ$coefficients[2:4, "Estimate"],
#                        vcov_hat = ne_mod$vcov[2:4, 2:4],
#                        contrast = contrast_mat,
#                        node = 3, B = 1000)
# set.seed(123)
# trend_nie <- trend_test(beta_hat = summ$coefficients[5:7, "Estimate"],
#                        vcov_hat = ne_mod$vcov[5:7, 5:7],
#                        contrast = contrast_mat,
#                        node = 3, B = 1000)
# 
# ne_trend_test <- base::append(ne_trend_test,
#                              list(species_nde = trend_nde, species_nie = trend_nie))# Outputs
type <- c("nde", "nie")
groups <- c("g2", "g3", "g4")
res <- data.frame(type = rep(types, each = length(groups)), group = rep(groups, length(type)), estimate = NA, se = NA, p = NA,trend_p = NA)
res$estimate <- round(df_summ$Estimate[2:7], 2)
res$se <- round(df_summ$Std..Error[2:7], 2)
res$p <- round(df_summ$Pr...z..[2:7], 3)
res$trend_p[3] <- round(ne_trend_test$species_nde$p_value, 3)
res$trend_p[6] <- round(ne_trend_test$species_nie$p_value, 3)head(res)
typegroupestimateseptrend_p
1ndeg22.080.680.002NA
2ndeg32.610.640.000NA
3ndeg43.580.710.0000.000
4nieg20.020.130.879NA
5nieg30.150.130.264NA
6nieg40.350.170.0450.033

Individual species

features <- sort(all_species)
groups <- c("g2", "g3", "g4")
res_nde <- data.frame(type = "nde",feature = rep(features, each = length(groups)), group = rep(groups, length(features)), estimate = NA, se = NA, p = NA)
res_nie <- data.frame(type = "nie",feature = rep(features, each = length(groups)), group = rep(groups, length(features)), estimate = NA, se = NA, p = NA)for (i in seq_along(features)) {df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, druguse, all_of(features[i])) %>%drop_na()t_formula <- as.formula(paste0("status ~ group1 + ", features[i], " + druguse"))df_exp <- neImpute(t_formula, family = binomial("logit"), data = df)ne_mod <- neModel(status ~ group10 + group11 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")summ <- summary(ne_mod)idx = seq_along(groups) + (i - 1) * length(groups)res_nde[idx, "estimate"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Estimate"], 2)res_nde[idx, "se"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Std. Error"], 2)res_nde[idx, "p"] <- round(summ$coefficients[2:4, "Pr(>|z|)"], 3)res_nie[idx, "estimate"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Estimate"], 2)res_nie[idx, "se"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Std. Error"], 2)res_nie[idx, "p"] <- round(summ$coefficients[5:7, "Pr(>|z|)"], 3)
}res <- rbind(res_nde, res_nie)head(res)
typefeaturegroupestimatesep
1ndeA.muciniphilag2-0.621.370.649
2ndeA.muciniphilag31.570.880.076
3ndeA.muciniphilag43.461.370.012
4ndeB.caccaeg20.901.030.382
5ndeB.caccaeg32.090.950.028
6ndeB.caccaeg43.281.200.006

Combine cytokines and DA species

  • 中介分析使用Natural effects model：

    • exposure variables (自變量X): consisting of sexual exposure groups
  • mediators (中介變量M): cytokines & gut microbiota
    • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status
  • adjusted variable (混淆變量): druguse
# Natural effects model
all_mediators <- c(all_species, "cd14", "cd163")
df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, druguse, all_of(all_mediators))
df[is.na(df)] <- 0t_formula <- as.formula(paste0("status ~ group1 + ", paste0(all_mediators, collapse = " + "), " + druguse"))
df_exp <- neImpute(t_formula,family = binomial("logit"), nMed = length(all_mediators), data = df)ne_mod <- neModel(status ~ group10 + group11 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")summ <- summary(ne_mod)
df_summ <- data.frame(summ$coefficients)# Trend test
# set.seed(123)
# trend_nde <- trend_test(beta_hat = summ$coefficients[2:4, "Estimate"],
#                        vcov_hat = ne_mod$vcov[2:4, 2:4],
#                        contrast = contrast_mat,
#                        node = 3, B = 1000)
# set.seed(123)
# trend_nie <- trend_test(beta_hat = summ$coefficients[5:7, "Estimate"],
#                        vcov_hat = ne_mod$vcov[5:7, 5:7],
#                        contrast = contrast_mat,
#                        node = 3, B = 1000)
# 
# ne_trend_test <- base::append(ne_trend_test,
#                              list(all_nde = trend_nde, all_nie = trend_nie))# Outputs
types <- c("nde", "nie")
groups <- c("g2", "g3", "g4")
res <- data.frame(type = rep(types, each = length(groups)), group = rep(groups, length(types)), estimate = NA, se = NA, p = NA,trend_p = NA)
res$estimate <- round(df_summ$Estimate[2:7], 2)
res$se <- round(df_summ$Std..Error[2:7], 2)
res$p <- round(df_summ$Pr...z..[2:7], 3)
res$trend_p[3] <- round(ne_trend_test$all_nde$p_value, 3)
res$trend_p[6] <- round(ne_trend_test$all_nie$p_value, 3)head(res)
typegroupestimateseptrend_p
1ndeg21.810.640.005NA
2ndeg32.380.610.000NA
3ndeg43.160.680.0000.000
4nieg20.200.170.241NA
5nieg30.290.170.087NA
6nieg40.740.240.0020.001

Additional analysis: treating the exposure as continuous

  • 中介分析使用Natural effects model：

    • exposure variables (自變量X): recept_anal
  • mediators (中介變量M): cytokines & gut microbiota
    • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status
  • adjusted variable (混淆變量): druguse
# Natural effects model
all_mediators <- c(all_species, "cd14", "cd163")
df <- df_causal %>%dplyr::select(status, recept_anal, druguse, all_of(all_mediators))
df[is.na(df)] <- 0t_formula <- as.formula(paste0("status ~ recept_anal + ", paste0(all_mediators, collapse = " + "), " + druguse"))
df_exp <- neImpute(t_formula,family = binomial("logit"), nMed = length(all_mediators), data = df)
ne_mod <- neModel(status ~ recept_anal0 + recept_anal1 + druguse,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")
summ <- summary(ne_mod)
df_summ <- data.frame(summ$coefficients)df_summ
EstimateStd…Errorz.valuePr…z…
(Intercept)-1.928928730.419607493-4.5969844.286515e-06
recept_anal00.080285330.0409295311.9615504.981487e-02
recept_anal10.008316930.0047855971.7379098.222692e-02
druguseyes1.178525960.4348636542.7101056.726201e-03

Additional analysis: substance usage as the mediator

  • 中介分析使用Natural effects model：

    • exposure variables (自變量X): recept_anal

    • mediators (中介變量M): druguse

    • outcome variable (因變量Y): HIV-1 seroconversion status

# Natural effects model
df <- df_causal %>%dplyr::select(status, group1, druguse)
df[is.na(df)] <- 0t_formula <- as.formula(paste0("status ~ group1 + druguse"))
df_exp <- neImpute(t_formula,family = binomial("logit"), data = df)
ne_mod <- neModel(status ~ group10 + group11,family = binomial("logit"), expData = df_exp, se = "robust")
summ <- summary(ne_mod)
df_summ <- data.frame(summ$coefficients)df_summ
EstimateStd…Errorz.valuePr…z…
(Intercept)-3.013282640.59597082-5.0560914.279374e-07
group10g22.078383970.656684933.1649641.551023e-03
group10g32.715491020.625797994.3392451.429728e-05
group10g43.886784870.706008845.5052923.685567e-08
group11g20.076097050.071852711.0590702.895679e-01
group11g30.180576390.110168341.6390951.011934e-01
group11g40.178175570.124831091.4273331.534839e-01

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